Клуб был основан в 1878-м году сразу как любительский, а в 1936 году получил статус профессионального клуба. После выигрыша Южной лиги (Англии) с первой попытки и третьего места в последующем сезоне, команда была включена в Английскую Премьер-Лигу.

Команда стартовала в Третьем дивизионе Юг, а первый успех пришёл к ней только в сезоне 1953 - 1954, когда турнир был выигран. Жизнь во Втором дивизионе оказалась сложной и через сезон клуб Ипсвич вернулся обратно.

Назначение главным тренером клуба Скотта Данкана и, в дальнейшем, сэра Альфа Рамсея стало переломным в истории команды клуба. В сезоне 1956-го 1957-го, клуб снова выиграл Третий Дивизион Юг, а в сезоне 1960 - 1961-го прошел и во Второй дивизион. Годом позже команда завоевала право выступать в еврокубках. Клуб Ипсвич выбыл из турнира во втором раунде, уступив итальянскому Милану. В первом раунде была разгромлена мальтийская команда «Флориана» с общим счётом 14:1.

В сезоне 1963 - 1964 года. Ипсвич покинул Первый Дивизион. Команду покинул Альф Рамсей, отправившийся тренировать сборную Англии. Клуб возглавил новый тренер, Билл МакГарри. Под его руководством команда клуба в сезоне 1967-го 1968-го вернулась в Первый англиский дивизион, но в ноябре 1968 го МакГарри ушёл, в Вулверхэмптон. В январе 1969-го года клуб возглавил тренер Бобби Робсон.

О клубе. В своей длинной истории, "Город" (так называют еще клуб Ипсуич в Англии) управлялся двумя менеджерами, Алфом Рамси и Бобби Робсоном (Alf Ramsey, Bobby Robson), Рамси немного позже, управлял сборной командой страны Англии (Рамси был менеджером английской команды победительницы кубка Мира в 1966). Эти два менеджера также привели ITFC к их самой большой славе. При Рамсей, Ипсуич выиграл их первый титул, выигрывая Первый Дивизион ( теперь Главная Лига), титул в 1962-м году.

Эта победа позволила Ипсуичу приобретать квалификацию игры Кубка Европы, который они сделали еще 9 раз за эти годы. «Ипсуич» имеет феноменальный рекорд в Европе, одержанный на их домашнем стадионе, "Портман Роад" (Portman Road).  Они побеждали такие континентальные клубы как Милан, Мадридский  Реал, Лацио (4-0!), Feyenoord, F.C, Брюгге, Барселона дважды (3-0!, 2-1), и Рома. Основной момент, был в 1981-м году, когда "Город" выиграл Кубок UEFA при Бобби Робсоне. Противники были уничтожены в каждом раунде в "Портман Роад" со счетами,  5-1, 3-0, 5-0, 5-0, 4-1 1-0, и 3-0 все в пользу "Города" конечно. В заключительном раунде, "Город" победил голландский клуб Алкмар - Alkmaar, чтобы выиграть Кубок UEFA.